不同环境鱼类血液生化指标的分析与比较*

不同环境鱼类血液生化指标的分析与比较* 环境污染与防治 网络版 第3期 2009年3月 * 1221# 刘 伟 王立波 支兵杰 战培荣 （1.中国水产科学研究院黑龙江水产研究所，黑龙江 哈尔滨 150070； 2．东北农业大学动物科技学院，黑龙江 哈尔滨 150030） 鱼类各种生命活动、生理状况存在着相应的机体生理生化反应，表现出血液生化成分组成 和含量的变化与差异。采用临床医学检验方法，分析测定了鲤科（鲤、镜鲤、鲫、东北雅罗鱼）和鲇 科（鲇和怀头鲇）鱼类血液中谷丙转氨酶、谷草转氨酶、γ-谷氨酰转肽酶、碱性磷酸酶、胆固醇、甘油 三脂、高密度脂蛋白、低密度脂蛋白、尿素氮、肌酐、血钙、血红蛋白这12项生化指标，对不同鱼类生化指标和同种鱼类测定值进行差异性和变异性分析比较。结果表明，谷丙转氨酶、谷草转氨酶、γ-谷氨酰转肽酶、碱性磷酸酶、尿素氮种间差异较大，同种鱼类测定值变化范围也较大，是6种鱼类较为敏感的生化指标。胆固醇、甘油三脂、血钙变化不大，较稳定；鲤科和鲇科鱼类间的谷草转氨酶、 γ-谷氨酰转肽酶、碱性磷酸酶、高密度脂蛋白、低密度脂蛋白、尿素氮、肌酐指标测定值有明显差异 （P<0.01）。 生化指标 血液 鱼 环境 Comparison of blood biochemical indicator of fish in different environment Liu Wei12，Wang Libo，Zhi 21Bingjie，Zhan Peirong.（1.Heilongjiang River Fisheries Research Institute，Chinese Academy of Fishery Sciences，Harbin Heilongjiang 150070；2.Fisheries Department of Northeast Agriculture University，Harbin Heilongjiang 150030） Abstract: Various life activities and physiological condition of fish corresponded to different physiological and biochemical reaction, which presented on the changes of the composition and content of blood. Clinical test was employed to detect 12 biochemical indicators. Biochemical indicators of different species and variability of same species were compared. The results showed that: the changes of Alanine aminot ransferase, Aspartate aminot ransferase, γ-glutamyl transferase、Alkaline phosphatase and blood urea nitrogen between different fish were significantly, they were sensitive biological indicators. Changes of Cholesterol、Triglyceride and Calcium were little, they were relatively stable. There were significantly differences of biochemical value of the Aspartate aminot ransferase, γ-glutamyltransferase, Alkaline phosphatase, high density lipoprotein, low density lipoprotein, blood urea nitrogen and creatinine indicators between Cyprynus carpio and Silurus Soldatovi . Key words: biochemical indicator；blood；fish；environment 鱼类是水中生活的变温脊椎动物，其生理代谢和生化反应在一定程度上受环境因素影 [1-4]响较大，但生化反应的基本类型和主要产物还是相对保守和相似。同高等动物一样，鱼类在各种生命活动和不同生理状况下，特别是在自身健康状况改变或对外界环境应激 [5-8]时，都会在血液组织中产生一些重要酶类和代谢产物等生化成分变化。大量临床试验已证实，一些人类血液生化指标亦是反映鱼类机体变化的敏感指标，在很大程度上能够反 [9-13]映鱼类正常或异常的物质代谢强度，是反映鱼体生理状态的重要参数。除了环境和生 [14-18]理因素，鱼类的生化指标还与种类、食性和习性有关。因此，分析比较不同环境鱼类 生化指标及其变化规律，不仅为了解鱼类生理、病理、毒理机制或异常代谢状况等方面研 第一作者：刘 伟，女，1961年生，博士研究生，副研究员，主要从事鱼类生理生态方面的研究。#通讯作者。 *国家科技部攻关 计划 项目进度计划表范例计划下载计划下载计划下载课程教学计划下载 项目(No.2006BA618A)。 1 环境污染与防治 网络版 第3期 2009年3月 究问 题 快递公司问题件快递公司问题件货款处理关于圆的周长面积重点题型关于解方程组的题及答案关于南海问题 提供生化依据，同时在鱼类疾病检验、预防，以及在环境毒物监测、危害 评价 LEC评价法下载LEC评价法下载评价量规免费下载学院评价表文档下载学院评价表文档下载 与预 警方面等都有重要意义。 鲤科和鲇科鱼类是淡水温水性鱼类的两大典型类群，是世界性广泛分布的种类，研究 [19]价值较高。鲤科鱼类还是许多生理、营养和环境实验研究对象，多为杂食性；鲇类是一群处于食物链较高级层次的鱼类，在生态系统演化方面有独特的生物学作用。而有关两大 不同类群鱼类血液生化指标分析比较研究还少有报道。本试验分析测定了鲤科4种鱼类和鲇科2种鱼类与肝脏、肾脏功能有关的部分血液生化指标，探讨上述鱼类在野生或饲养环 境下鱼类的血液生化生理特点，旨在为鱼类生理生态研究，以及生化指标在病理与毒理学 研究和河流环境生物监测方面的应用提供一些基础资料。 1 1.1 材料 关于××同志的政审材料调查表环保先进个人材料国家普通话测试材料农民专业合作社注销四查四问剖析材料 来源与样品采集 样品分别采自初冬季节的黑龙江支流松花江中游(水温4～6 ?)的鲤（Cyprynus carpio S.）12尾、鲫（Carassius auratus. L.）4尾、东北雅罗鱼（Leuciscus waleckii）5尾、鲇鱼（Silurus asotus L.）4尾和饲养于实验室15 ?水族箱的镜鲤（Cyprynus carpio）4尾、4 ?水族箱中的怀头鲇(Silurus Soldatovi)6尾。实验鱼多为空腹或很少有食物，鱼体规格详见 表1。于鱼尾动脉采血5 mL，离心3 000 r/min 5 min，分离血清，上机测定。以1％（质量分数）的肝素钠处理注射器采血，测定血红蛋白（Hb）。待测样品保存于4 ?中，当天完成测定。 1 6 种类 体重/g 体长/cm 全长/cm 鲤 50～290 12.2～22.0 15.5～26.0 镜鲤 44～100 11.3～13.5 14.0～16.0 鲫 32～390 10.0～22.0 12.5～27.0 东北雅罗鱼 86～224 17.0～28.0 20.0～35.5 鲇 93～255 24.0～32.0 27.1～35.0 怀头鲇 126～248 26.0～32.1 28.0～34.0 1.2 生化指标及测定方法 测定项目：?肝功类为血清谷丙转氨酶(ALT)、谷草转氨酶(AST)、碱性磷酸酶(ALP)、γ-谷氨酰转肽酶（γ-GT)；?肾功类为尿素氮(BUN)、肌酐(CR)；?血脂类为胆固醇(CHO)、甘油三脂(TG)、高密度脂蛋白(HDL)、低密度脂蛋白(LDL)；?血钙；?Hb。 测定方法：前4类项目采用临床医学检验方法，鲤鱼、镜鲤、鲫鱼、东北雅罗鱼、鲇 鱼生化指标用Scout半自动生化分析仪测定；怀头鲇用DADE-XL全自动生化分析仪测定。Hb采用沙粒法。 1.3 数据处理 2 环境污染与防治 网络版 第3期 2009年3月 试验数据用EXCEL2003和SPSS 12.0软件进行生物学统计分析。差异显著性采用 LSD、Duncan进行多重比较。Hb因数据采集不足没有进行显著性统计比较。 2 2.1 肝功、肾功与血钙指标 由表2表明，六种鱼类血清ALT、AST、γ-GT、ALP等肝功指标测定值的变化范围 较大，平均值相差在3～13倍左右，其中AST、γ-GT、ALP变化在5倍以上。6种鱼类肾功指标BUN、CR平均值变化介于3～5倍，比肝功指标变化相对小些。结果说明肝功和 肾功指标变化幅度较大。 12 6 －－11) 肾功类/(mmol?L) 血钙 肝功类/(U?L －1/(mmol?L项目 ) ALT AST Y-GT ALP ALT AST Y-GT 34.62?11.57a 452.61?170.35ab 17.44?8.32ab 34.62?11.57a 452.61?170.35ab 17.44?8.32ab 鲤 鲤 0.33 0.37 0.47 0.33 0.37 0.47 鲤变异系数 鲤变异系数 29.30?3.75a 503.88?114.23a 25.57?9.89a 29.30?3.75a 503.88?114.23a 25.57?9.89a 镜鲤 镜鲤 0.11 0.20 0.33 0.11 0.20 0.33 镜鲤变异系数 镜鲤变异系数 30.90?22.38a 526.13?188.47a 15.99?5.42ac 30.90?22.38a 526.13?188.47a 15.99?5.42ac 鲫 鲫 0.72 0.36 0.33 0.72 0.36 0.33 鲫变异系数 鲫变异系数 29.30?13.74a 78.86?61.21c 24.92?9.51a 29.30?13.74a 78.86?61.21c 24.92?9.51a 东北雅罗鱼 东北雅罗鱼 0.47 0.77 0.38 0.47 0.77 0.38 东北雅罗鱼变异系数 东北雅罗鱼变异系数 25.65?13.13a 261.60?230.60bc 14.09?8.57bc 25.65?13.13a 261.60?230.60bc 14.09?8.57bc 鲇 鲇 0.51 0.88 0.61 0.51 0.88 0.61 鲇变异系数 鲇变异系数 57.83?24.38b 108.67?28.54c 1.83?0.75d 57.83?24.38b 108.67?28.54c 1.83?0.75d 怀头鲇 怀头鲇 0.42 0.26 0.41 0.42 0.26 0.41 怀头鲇变异系数 怀头鲇变异系数 ）1注：同列上标相同小写字母表示差异不显著（P>0.05），不相同小写字母表示差异显著（P<0.05）。表3同。 显著性分析显示，怀头鲇ALT活性明显高于其他鱼类（P<0.05），与鲇极显著（P<0.01）；怀头鲇、东北雅罗鱼AST活性明显低于鲤、镜鲤、鲫（P<0.01），鲇与镜鲤、鲫鱼差异 显著（P<0.05）；怀头鲇γ-GT活性显著低于鲤、镜鲤、鲫、东北雅罗鱼（P<0.01），鲇与东北雅罗鱼、镜鲤差异显著（P<0.05）；怀头鲇ALP活性显著高于其他试验鱼类（P<0.01）。 怀头鲇BUN显著低于东北雅罗鱼、镜鲤（P<0.01），与鲫、鲇也有明显差异（P<0.05）；怀头鲇CR显著高于与其他鱼类（P <0.01）。不同鱼类在这些生化指标上表现出一定差异。 怀头鲇与其他实验鱼类差异较大。 6种鱼类血钙测定值较接近，平均值在（2.23?0.28）～（3.02?0.28）mmol/L；镜鲤与鲤、东北雅罗鱼、鲇有差异（P<0.05），鲫鱼与鲇鱼差异显著（P<0.05），其他鱼类间差异均不显著（P>0.05）。 2.2 血脂与Hb指标 3 环境污染与防治 网络版 第3期 2009年3月 由表3可见，不同鱼类血清血脂测定值的变化幅度均不大，是变动范围相对较小的生 化指标，平均值相差在3倍以内。 3 6Hb －－11) Hb/（g?L) 血脂/(mmol?L项目 TG CHO TG HDL CHO 7.40?2.62a 1.43?0.49a 7.40?2.62a 1.43?0.49a 鲤 鲤 0.35 0.35 0.35 0.35 鲤变异系数 鲤变异系数 7.43?1.53a 1.91?0.41a 7.43?1.53a 1.91?0.41a 镜鲤 镜鲤 0.20 0.21 0.20 0.21 镜鲤变异系数 镜鲤变异系数 8.52?1.52a 2.44?0.87a 8.52?1.52a 2.44?0.87a 鲫 鲫 0.18 0.35 0.18 0.35 鲫变异系数 鲫变异系数 7.47?2.56a 4.12?1.65b 7.47?2.56a 4.12?1.65b 东北雅罗鱼 东北雅罗鱼 0.34 0.40 0.34 0.40 东北雅罗鱼变异系数 东北雅罗鱼变异系数 6.22?2.40a 2.12?1.45a 6.22?2.40a 2.12?1.45a 鲇 鲇 0.38 0.68 0.38 0.68 鲇变异系数 鲇变异系数 7.77?4.15a 4.13?1.63b 7.77?4.15a 4.13?1.63b 怀头鲇 怀头鲇 0.53 0.39 0.53 0.39 怀头鲇变异系数 怀头鲇变异系数 统计分析则表明，6种鱼类CHO差异均不显著（P>0.05）；怀头鲇、东北雅罗鱼TG与其他实验鱼类差异显著（P<0.05）。怀头鲇HDL与其他鱼类差异极显著（P<0.01）。鲇与东北雅罗鱼LDL差异显著（P<0.05）。其他鱼类间差异不显著（P>0.05）。本实验仅测定了4种鱼类的Hb，测定值相差较大，依次为鲤、镜鲤>鲇>东北雅罗鱼，未做统计分析。 2.3 血液生化指标变异区间比较 由表2和表3可见，同种鱼类不同个体测定结果统计分析表明，ALT、AST、γ-GT、ALP、BUN测定值个体间变化范围较大。鲤的测定指标ALP、BUN，鲫的ALT、ALP，东北雅罗鱼的AST、ALP，鲇的AST 的变异系数最大值达到0.7以上。可见在自然水域采集的鲤、鲫、东北雅罗鱼、鲇变异系数变化幅度较大，而在室内饲养的镜鲤、怀头鲇的 各项生化指标个体间变动相对较小，镜鲤变异系数平均27%，怀头鲇43%，除CHO、LDL外，其他各项测定值变异系数均不大于43%，80%测定指标的变异系数在40%以下。说明变化的环境下鱼类生理生化反应的个体差异较大，而稳定的环境中个体差异较小，表明这 些指标是较为敏感、易变化的鱼类血液生化指标 同种鱼类不同个体间血液中血脂指标变异范围相对不大，比较稳定，变异系数在 0.15～0.66，2/3的变异范围在0.4以下。不同鱼类的血钙变异系数变异系数在0.05～0.22，平均0.12。说明血钙相对较衡定。 怀头鲇、鲇血清AST明显低于鲤科鱼类（东北雅罗鱼除外）；怀头鲇ALT、ALP明显高于鲤、镜鲤、鲫、鲇等鱼类，而γ-GT、BUN、CR低于上述鱼类；怀头鲇、鲇分别在 HDL和LDL上与其他鲤科鱼类显示出一定差异。 由表4可见，怀头鲇与其他鱼类比较，有些生化指标如ALT、AST、γ-GT、ALP、4 环境污染与防治 网络版 第3期 2009年3月 BUN、CR、HDL平均值变化范围出现明显间断的非重合区间，呈现出较大的跳跃性分布 差异。 4 平均值非重合区 生化指标 怀头鲇 其他实验鱼类 －1ALT/(U?L) 57.83?26.19 34.62?11.57 －）11AST/(U?L) 108.67?28.54 261.60?230.60 －1γ-GT/(U?L) 1.83?0.75 14.09?8.57 －1ALP/(U?L) 107.50?25.24 37.65?29.18 －1BUN/(mmol?L) 1.00?0.21 3.20?2.32 －1CR/(mmol?L) 12.82?5.80 40.85?19.99 －1HDL/(mmol?L) 4.26?1.45 2.06?1.11 ）1 注：东北雅罗鱼除外。 3 3.1 鱼类血液生化指标的差异与变异性 血液是动物体内一种流动的组织，血液生化成分能反映物种的属性和组织器官生理代 [20]谢状态。迄今，很多学者采用临床医学生化技术与方法，分析测定研究了鲤鱼、草鱼 ，，，，[3518][7814](Ctenopharyngodon idellus)、南方鲇(Silurus meridionalis)、黄鳝（Monopterus ，[16][2122][23]albus）、欧洲鳗鲡(Anguilla anguilla)和稀有鮈鲫(Gobiocypris rarus Ye et Fu)等鱼类血液的部分生化指标。本试验以怀头鲇、鲇、鲤、镜鲤、鲫、东北雅罗鱼作为实验对象， 其特点是它们分别可作为肉食和杂食性、有胃和无胃、有鳞和无鳞鱼类的代表；其肝、肾 器官的结构也有不同，鲤科鱼类的肝胰脏弥散状混在一起，而鲇类肝脏是独立的代谢器官。 此外，杂食性的温和型鲤鱼、鲫鱼是在水体中下层生活，鲇和怀头鲇是底栖的凶猛肉食性 鱼类，而东北雅罗鱼生活在江河湖泊的中层，且对盐、碱度的适应范围较广。测定结果显 示，鲤、镜鲤、鲫的各项生化指标均比较接近，鲤与镜鲤在血钙上有差异（P<0.05）；东北雅罗鱼与前者差异表现在AST（P<0.01）和TG（P<0.05）上，实验发现其Hb非常低。 ，，[1718]许多鱼类在冬季Hb都有所降低，但过低应引起注意和研究。怀头鲇除CHO、LDL和血钙指标外，与其他鱼类均有较明显差异，而鲤、镜鲤、鲫、东北雅罗鱼和鲇鱼的指标 测定均值相对比较接近；鲇和怀头鲇在ALT、ALP、BUN、CR、TG、HDL有差异（P<0.05），而两种鲇类在AST、γ-GT活性指标上与鲤科鱼类显示出差异。结果反映出不同鱼类、食 性、环境因素条件下血液生化指标表现出的生理生化差异。 [1]已经证实，鱼类血液指标存在季节性变化。桂远明等认为鱼类越冬血液指标的变化 是多因子的综合作用，与环境中水温、日照、水质等变动相适应，同时与摄食、营养有关， 而低温是重要的影响因子。并发现在水温从6 ?降到1 ?时，血液指标变化较大，血糖 下降，血脂升高，当冬季鲤鱼血浆总脂水平升高超过正常值的55%以上（约0.007 2 g/mL）时，即到生理代谢的极限，意味着休克或死亡，并认为是无氧代谢导致脂类降解下降的结 5 环境污染与防治 网络版 第3期 2009年3月 果。本实验室内蓄养（水温较高）镜鲤的总脂水平相对低于江中（水温较低）野生鲤，与 [12][24]上述研究结果吻合。营养状况对血脂和血糖的影响也很大。钱云霞等测定养殖鲈鱼(Lateolabrax japonicus)TG和总CHO（TC）均在饥饿3周开始显著降低；ALT和AST活 [3]力显著下降，Hb下降。许品诚等发现投喂良好状况下鱼类血液蛋白和脂类及其代谢指 标值由高到低的顺序是：肉食性鱼类>草食性或杂食性鱼类>滤食性鱼类。本实验不同鱼类 的CHO指标无明显差异，平均值在（6.222.40）～（8.521.52）mmol/L，与白斑狗鱼(Esox [8][10]lucius linnaeuse)8.14?0.89 mmol/L、南方鲶（6.22?0.97）mmol/L接近，怀头鲇、鲇分别在HDL和LDL上高于其他鲤科鱼类。 本实验发现怀头鲇与其他实验鱼类（包括鲇）在一些指标上存在较为明显的差异（如 图1），其中在AST、ALP、BUN、CR等指标上呈现较大的非重合区间或跳跃性分布。 [14]说明生化指标可能存在种的特性。怀头鲇与其近种南方鲇幼鱼比较，除CHO（CHOL） [21]外，其他测定指标相近或有一致性；而与欧洲鳗鲡有较大不同，除ALT（GPT）较高，其他指标均较低。加州鲈(Micropterus salmoides)血液中AST、ALP、TC等高于鲈鱼，说 [24]明物种相近的鱼类在血液指标上也存在较大的差异。本实验怀头鲇BUN、CR含量较低，可能是低温和饥饿状态下，蛋白质代谢较低的缘故。实验鱼种类不同，生活习性和食性各 有特点，在生理生化反应机制上或应激策略可能也有所不同。 ，，[31418]不同鱼类的血钙指标测定值变化幅度较小，与很多鱼类研究结果一致，进一步验证了血液中离子平衡缓冲系统补充机制的存在，保持着在生理生化反应中的血钙稳定水 [10]平。但新疆额尔奇斯河的白斑狗鱼血钙为（5.45?0.73）mmol/L，可能是种类差异，或是长期适应水域水质的结果，尚待证实。 3.2 鱼类血液生化指标的应用 血液生化指标在正常情况下或同一生态环境状况下含量相对比较稳定。当鱼体生理或 外环境变化或发生病变时，许多生化指标会发生明显改变。肝脏、肾脏作为生化合成与分 解的代谢器官，其生理功能状况可直接通过血液生化指标检验指示出来。如丙氨酸氨基转 移酶（ALT）在肝细胞中含量丰富，天门冬氨酸转移酶（AST）在心肌中含量较高，其次 为肝脏，当肝细胞出现实质性病变、细胞坏死或通透性增加时，这两种氨基转移酶大量释 放进入血液中，使血中该酶活性显著增加，测定ALT、AST可基本反应肝脏功能是否受 损。当肾功能不全或肾脏病变时，将引起血清BUN的升高，CR主要作为肾小球过滤功能的指标。因此，肝、肾功能指标是疾病诊断的重要生理生化指标。 [3]鱼类生化指标的应用尚处试验阶段。许品诚等发现，湖泊围养鱼的糖（UGLU）、总蛋白（TP）、白蛋白（ALB）、BUN血液指标都明显高于池塘中的同种鱼，认为良好 [11]环境使鱼类代谢生长旺盛；刘伟等研究鲢( Hypophthalmichthys molit rix )、鳙在温度从25 ?升高7 ?时AST活性增加2.3～3.0倍，认为是心肌和骨骼肌发生代谢障碍，而肝组 [25]织的脂肪含量则分解加快，为热污染提供了生理科学依据。樊海平等通过测定不同处理组间肝肾指标的差异，说明了复配驱虫剂在试验浓度下未引起肝脏损伤。水体中农药或药6 环境污染与防治 网络版 第3期 2009年3月 物等会影响鱼类血清酶含量，从而影响鱼类的正常代谢活动，并造成鱼类死亡。高效氯氰 菊酯对鲫鱼的急性毒性结果表明，随着农药浓度的增高和暴露时间的延长，农药对鲫鱼机 [29]体的损伤也增强。可见，鱼类血液指标还可以作为环境安全性评价和水域污染的检测指 [26]标。生化指标可以判断鱼体的生理变化，用于鱼类疾病的诊断和环境监测，而且在遗传 育种方面也具有重要的参考价值。因此，测定鱼类血液的生化指标具有重要的应用价值。 对鱼类血液生化指标进行研究， 有必要建立一些 标准 excel标准偏差excel标准偏差函数exl标准差函数国标检验抽样标准表免费下载红头文件格式标准下载 化模型，探讨鱼类的血液指标 的变化区间和变化规律，进而可以用来系统评价鱼类的健康状况、营养状况及对环境的适 应状况，确定其生理、毒理和病理学指标。这不仅在鱼类生理基础理论认知方面是必需的， 而且将使其具有广泛的实际意义和应用前景。 本实验采自初冬江河的鲤鱼、鲫鱼、东北雅罗鱼、鲇的肝功和肾功血液生化指标ALT、AST、ALP、BUN测定值变化范围相对较大，变异系数最大值均达到0.7以上（0.72～0.95），其中鲇的ALP测定值变化幅度最高。说明在江河比较复杂环境下鱼类个体间生理生化反 应不同，变异性较大，即个体差异较大，也可能是对环境产生应激的结果。表明这些指标 是反应较为敏感、最易变化的鱼类血液生化指标，可作为生化指标检测分析的重点项目。 采自实验室的镜鲤和怀头鲇各项指标变异水平较为一致，除CHO、LDL外，其他各项测定值变异系数均不大于0.43。说明同种鱼类，在同一环境生活，其生化指标测定值可以具 有较为理想的均一性或重现性，亦反映了鱼类对环境的适应性，进而表明在特定环境下测 定不同鱼类的生化指标更能较准确反映种类间和个体间的相似性或差异。6种鱼类血钙变异系数平均为0.12，说明鱼类血液中的无机成分含量比较稳定，受外界环境影响较小，种 类间差异不大。 当然这些成分亦存在不稳定性，在受试鱼的样品采集和分析过程中易发生化学变化， 降解转化为其他物质；或是来自测定方法及仪器、人为等误差造成的。加之不同的研究者 采用分析方法也不完全相同，导致对同种鱼的测定结果之间出现一定的差异。本实验发现 在ALT、AST、γ-GT、ALP、BUN、CR、HDL指标上怀头鲇与其他鱼类存在较为明显 的差异，出现较大的非重合区间，是否因为这些指标的测定方法不同造成的，还需要在测 定方法上探讨。因此将鱼类生化指标应用于临床检验，还需多做系统的研究和比较，有待 在下一步分析研究中予以关注。 [1] 桂远明，吴垠，祝国芹，等.几种养殖鱼类越冬生理生化指标的变化[J].大连水产学院报，1994，9(3)： 15-27. 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