被子植物镜像花柱及其进化意义

植 物 分 类 学 报 45 (6): 901–916 (2007) doi:10.1360/aps07042 Acta Phytotaxonomica Sinica http://www.plantsystematics.com ——————————— 2007-03-08 收稿, 2007-07-04 收修改稿。 基金项目 : 国家自然科学基金项目 (90302004, 30460011); 新疆维吾尔自治区教育厅高校研究计划重点项目 (XJEDU2004123) (Supported by the National Natural Science Foundation of China, Grant Nos. 90302004, 30460011, and the Scientific Research Program of the Higher Education Institution of XinJiang, Grant No. XJEDU2004123). * 通讯作者(Author for correspondence. E-mail: tandunyan@163.com. Tel.: 86-991-8762271)。 被子植物镜像花柱及其进化意义 林 玉 谭敦炎* (新疆农业大学林学院 乌鲁木齐 830052) Enantiostyly in angiosperms and its evolutionary significance LIN Yu TAN Dun-Yan* (College of Forestry Sciences, Xinjiang Agricultural University, Ürümqi 830052, China) Abstract Enantiostyly, deflection of style to left or to right side of floral axis, is a kind of style polymorphism. Based on organization of left- and right-styled flowers present on individual plants, enantiostyly can be expressed as two quite distinct forms: monomorphic and dimorphic enantiostyly. In monomorphic enantiostyly, individual plants produce both floral forms, either mixed within an inflorescence or segregated between left- and right-styled inflorescences, and this condition is not a genetic polymorphism. In dimorphic enantiostyly, plants are exclusively left- and right-styled, and this condition is a genetic polymorphism. Based on patterns of arrangement of style and stamens in individual flowers, enantiostyly can be expressed as reciprocal and nonreciprocal enantiostyly. Reciprocal enantiostyly is commonly associated with the reciprocal deflection of a pollinating anther, but in nonreciprocal enantiostyly there are no pollinating anther deflections. Enantiostyly has been reported in 11 families of angiosperm. It is generally considered to play an important role in (1) protecting the functional pistil and stamens, (2) insuring reproduction by selfing, and (3) increasing male fitness and outcrossing rates by reducing sexual interference between female and male function. Enantiostyly has been hotly-debated in plant reproductive biology. The purpose of this paper is to review and analyze recent advances in enantiostyly research, with emphases on 1) types of enantiostyly and morphological differentiation and floral characteristics of mirror-image flowers; 2) taxonomy, genetics and evolution of angiosperms that exhibit enantiostyly; and 3) the evolutionary biology of mating patterns and pollinating characteristics associated with enantiostyly. Finally, prospects for further research in this area are discussed. Our review provides a database for further study of the evolutionary biology of enantiostylous species and points out the significance of enantiostyly in the evolution of breeding systems of plants. Key words angiosperms, breeding system, enantiostyly, evolution. 摘要 镜像花柱是指花柱在花水平面上向左(左花柱型)或向右(右花柱型)偏离花中轴线, 是一种花柱多 态现象, 可根据左、右花柱花在植株上的排列式样划分为单型镜像花柱和二型镜像花柱两类, 或根据镜 像花柱和雄蕊的排列方式划分为雌雄互补镜像花柱和非雌雄互补镜像花柱两类。镜像花柱现象已在被 子植物11个科的部分种类中进行了报道, 它在保护功能型雄蕊和雌蕊、通过自交产生繁殖保障效应以 及通过减小雌雄功能间干扰、提高异交率和雄性适合度等方面具有重要的进化意义, 目前已成为植物 繁殖生物学领域的研究热点。本文 总结 初级经济法重点总结下载党员个人总结TXt高中句型全总结.doc高中句型全总结.doc理论力学知识点总结pdf 分析 定性数据统计分析pdf销售业绩分析模板建筑结构震害分析销售进度分析表京东商城竞争战略分析 了国际上有关镜像花柱的研究工作, 重点介绍: (1)镜像花柱 植 物 分 类 学 报 45 卷 902 的类型、镜像花的形态分化及花部特征, (2)镜像花柱植物在被子植物中的分布及其遗传演化, (3)镜像花 的交配式样和交配频率、传粉特点及其进化生物学意义, 并对今后的研究方向进行了展望, 以期为进一 步研究镜像花柱植物的进化生物学特性, 推动我国在该领域的发展提供科学依据。 关键词 被子植物; 繁育系统; 镜像花柱; 进化 镜像花柱(enantiostyly)这一术语最早为Knuth (1906)第一次使用, 是指花柱在花水平 面上向左(左花柱型)或向右(右花柱型)偏离花中轴线(Barrett et al., 2000)。具有镜像花柱的 花称为镜像花(mirror-image flowers), 它是由Todd (1882)在观察到黄花刺茄Solanum rostratum Dunal.和Chamaecrista fasciculata (Michx.) Greene (又名Cassia fasciculata Michx. 或C. chamaecrista L.)植株的同一花序中同时存在左花柱花(left-styled flowers)和右花柱花 (right-styled flowers)时第一次报道。Wilson (1887)也观察到在Wachendorfia paniculata L. 居群中同时出现左、右花柱植株的现象。随后, 不少学者也相继报道了该现象(Iyengar, 1923; Bowers, 1975; Ornduff & Dulberger, 1978; Dulberger & Ornduff, 1980; Dulberger, 1981; Webb & Lloyd, 1986)。镜像花柱作为一种典型的花柱多态现象, 在保护植物功能型 雄蕊和雌蕊以及通过减小雌雄功能间干扰来促进异花传粉等方面具有重要的进化意义 (Dulberger, 1981; Jesson, 2002; Jesson & Barrett, 2002b, 2003, 2005)。因此, 对镜像花柱的 研究已成为近年来国际上植物繁殖生物学领域的一个新的生长点(Dulberger, 1981; Jesson, 2002; Jesson & Barrett, 2002b, 2003, 2005; Tang & Huang, 2005; Gao et al., 2006)。 目前, 国际上对植物镜像花柱现象的研究主要集中在对镜像花的形态特征与花器官 发生(Jesson et al., 2003b)、镜像花柱植物的分布与遗传演化(Barrett et al., 2000; Barrett, 2002b; Jesson & Barrett, 2003)、镜像花的传粉特点(Bowers, 1975; Ornduff & Dulberger, 1978; Dulberger, 1981; Jesson & Barrett, 2002c; Tang & Huang, 2005; Gao et al., 2006)、镜像 花柱植物的交配式样及其进化意义(Dulberger, 1981; Jesson, 2002; Jesson & Barrett, 2002b, 2003, 2005)等方面。 中国是世界上被子植物物种多样性最丰富的国家之一(宋延龄等, 1998), 众多的植物 类群及其千姿百态的花部式样以及复杂的地形地貌, 是研究植物繁殖生物学的“天然实 验室和材料基地”。在这些“基地”中, 可能存在着不少鲜为人知的、具镜像花柱的植物 类群, 这些将为我们研究植物繁育系统的进化提供丰富的实验材料。但我国对植物镜像 花柱现象的研究近两年才刚刚起步, 已有的报道仅限于对少数类群的花展示及其传粉生 物学特性的研究(Tang & Huang, 2005; Gao et al., 2006)。有鉴于此, 本文在前人工作的基 础上全面分析与总结了镜像花柱的类型、镜像花的形态分化及花部特征、镜像花柱植物 在被子植物中的分布及其遗传演化, 分析并讨论了镜像花的交配式样和交配频率、传粉 特性及其可能的进化生物学意义。同时对今后的研究方向进行了展望, 以期为进一步研 究镜像花柱植物的进化生物学特性, 推动我国在该领域的发展提供科学依据。 1 镜像花柱的类型、镜像花的形态分化及花部特征 1.1 镜像花柱的类型 镜像花柱可划分为以下几种类型: 一是根据左、右花柱花在植株上的排列式样将其 6 期 林玉, 谭敦炎: 被子植物镜像花柱及其进化意义 903 划分为单型镜像花柱(monomorphic enantiostyly)和二型镜像花柱(dimorphic enantiostyly) 两类; 二是根据镜像花柱和雄蕊的排列方式将其划分为雌雄互补镜像花柱(reciprocal enantiostyly)和非雌雄互补镜像花柱(nonreciprocal enantiostyly)两类(Jesson & Barrett, 2003)。 单型镜像花柱是指左、右花柱花呈现在同一植株上。居群是单型的, 所有植株具有 相同的花表现型, 不是遗传多态现象(图1: A)(Fenster, 1995; Graham & Barrett, 1995; Wang et al., 1995)。该类又可分为两个亚类: 一是镜像花柱展现在同一花序上(即花序上同时具 左、右花柱花), 如在雨久花科Pontederiaceae的Monochoria korsakowii Regel & Maack和茄 科Solanaceae的黄花刺茄等植物中; 另一是镜像花柱分别展现在同一植株的不同花序上, 如雨久花科的M. australasica Ridl. (Jesson & Barrett, 2003)。单型镜像花柱植物左、右花 柱花在花序上的排列呈现出有规则、花柱偏向可预测和不规则、花柱偏向不可预测两种 式样, 如在黄花刺茄等植物中, 只要花序上第一朵花的花柱偏转确定, 那么其他花的花 柱偏向完全可被预测, 而在Cyanella lutea L. f.和M. korsakowii等植物中, 左、右花柱花在 花序上的排列是随机的, 其花柱偏向也是随机不可预测的(Jesson et al., 2003b)。二型镜像 花柱是指居群内个体表现为左、右花柱植株(图1: B), 植株上花柱偏向固定, 是一种真正 的遗传多态现象, 如在雨久花科的Heteranthera multiflora (Griseb.) Horn等植物中(Jesson & Barrett, 2002b, 2003)。二型镜像花柱植物左、右花柱花在花序上的排列是单一的(Knuth, 1906)。但C. alba L. f.在温室中仅10%的植株表现为单型镜像花柱(Dulberger & Ornduff, 1980), 而在南非Wuppertal的较大居群中大部分植株同时产生左、右花柱花, 表现为单型 镜像花柱, 说明该植物具不完全二型镜像花柱(Jesson & Barrett, 2003)。 图1 镜像花柱的类型 A, 单型镜像花柱; B, 二型镜像花柱; L, 左花柱型花; R, 右花柱型花 (引自Barrett et al., 2000)。 Fig. 1. The types of enantiostyly. A, monomorphic enantiostyly; B, dimorphic enantiostyly; L, left styled flowers; R, right styled flowers (from Barrett et al., 2000). 植 物 分 类 学 报 45 卷 904 雌雄互补镜像花柱是指镜像花内花柱 偏转通常与1枚或2枚雄蕊偏转方向相反 (图2: A), 这枚雄蕊的花药比其他雄蕊的稍 大, 颜色较暗且与传粉相关, 称为传粉花 药(pollinating anther), 而其余颜色亮丽、不 发生弯曲的花药主要是吸引传粉昆虫并为 其 提供食物 , 称为喂 饲花药 (feeding anther)。二型镜像花柱通常属于雌雄互补 镜像花柱(Jesson & Barrett, 2003)。非雌雄 互补镜像花柱指镜像花内花柱偏转方向与 雄蕊偏转方向无关, 且雄蕊功能无差异(图 2: B), 如苦苣苔科Gesneriaceae的非洲紫罗 兰 Saintpaulia ionantha Wendl. 等 植 物 (Knuth, 1906; Simpson, 1990; Lloyd & Webb, 1992; Evans et al., 2000; Jesson et al., 2003b)。 另外, 有些植物所有植株的花柱偏转方向相同, 如在南非好望角Tenicroa exuviata (Jacq.) Speta (百合科Liliaceae)的5个居群中, 所有植株都具有右花柱花且花柱偏离雄蕊, 但这不是镜像花柱, 只是代表了异型花的一种类型(Jesson & Barrett, 2003)。 1.2 镜像花的形态分化 目前, 对镜像花的形态分化研究主要集中在雄蕊群与雌蕊群的分化以及花型间左右 不对称性的分化两方面。 1.2.1 雄蕊群与雌蕊群的分化 Jesson等(2003b)在对黄花刺茄等9种镜像花柱植物观察 后认为, 不同类群镜像花柱植物雄蕊群的发生与分化均先于雌蕊群, 传粉雄蕊先于喂饲 雄蕊形成, 但在雄蕊群的形态分化与长度、传粉花药发生弯曲的时间以及花柱发生弯曲 的时间上均存在着差异。从雄蕊群的功能分化看, 二型镜像花柱植物花内雄蕊群的花药 通常分化为传粉花药和喂饲花药, 而单型镜像花柱植物则表现出3种分化式样: 有传粉 花药和喂饲花药的分化(如黄花刺茄)、无传粉花药和喂饲花药的分化(如M. australasica) 或花内仅有一枚雄蕊(如田葱Philydrum lanuginosum Gaertn.)。从雄蕊长度看, 二型镜像花 柱植物传粉雄蕊与喂饲雄蕊的长度无明显差异, 而单型镜像花柱植物某些种的传粉雄蕊 和喂饲雄蕊长度不同(如Dilatris corymbosa Bergius、H. limosa Willd.、H. rotundifolia Griseb.、Cyanella lutea和黄花刺茄), 这些差异不是生长速率的差别, 而是由于花丝或花 药发育的起始和终止时间不同造成的。正是由于传粉雄蕊与喂饲雄蕊长度的不同使得它 们的功能也不相同(Endress, 1999; Jesson et al., 2003b)。从传粉雄蕊发生弯曲的时间看, 单 型镜像花柱植物传粉雄蕊表现为开花前发生弯曲(如黄花刺茄)或开花前6–12 h发生弯曲 (如M. hastata (L.) Solms和M. vaginalis (Burm. Fil.) Kunth), 而二型镜像花柱植物传粉雄蕊 发生弯曲的时间未见报道。从花柱发生弯曲的时间看, 一些二型镜像花柱植物花柱发生 弯曲的时间与单型镜像花柱植物花柱发生弯曲的时间类似, 表现为花柱于花蕾长到5–7 图2 镜像花柱的类型 A, 雌雄互补镜像花柱; B, 非雌 雄互补镜像花柱(引自Jesson & Barrett, 2003)。 Fig. 2. The types of enantiostyly. A, reciprocal enantiostyly; B, nonreciprocal enantiostyly (from Jesson & Barrett, 2003). 6 期 林玉, 谭敦炎: 被子植物镜像花柱及其进化意义 905 mm (发育完全状态的25%–45%)时发生弯曲(如D. corymbosa、田葱和W. paniculata), 或开 花前或开花时发生弯曲(如C. lutea、H. limosa、H. multiflora、H. rotundifolia、M. australasica 和黄花刺茄), 但少数单型镜像花柱植物花柱于开花前6–12 h发生弯曲(如M. hastate和复 总望江南Cassia didymobotrya Fresen.)(Iyengar, 1923; Dulberger, 1981; Jesson et al., 2003b)。因此, Jesson等(2003b)认为, 花蕾的空间局限性可能是导致花柱弯曲表达比较晚 的因素之一。 1.2.2 花型间左右不对称性的分化 不同类群镜像花柱植物花型间左右不对称性的分化 具有差异。如在二型镜像花柱植物H. multiflora中, 当传粉雄蕊和雌蕊发育高度相同时(即 花发育晚期), 柱头表面长出乳头状小突起且发育不规则, 花柱偏离传粉雄蕊, 若花柱偏 左, 传粉雄蕊则偏右, 反之亦然, 由此发生左右不对称性的分化; H. multiflora较大花蕾的 柱头发育也具明显不对称性, 开花前24 h柱头相对于花序轴向左或向右发生偏转, 且柱 头的偏向通常与花柱的偏向相反。单型镜像花柱植物H. limosa左右不对称性的分化与H. multiflora类似, 只是花柱弯曲比后者发生得早(Jesson et al., 2003b)。Iyengar (1923)在 Monochoria Presl中发现, 单型镜像花柱植物M. hastata和M. vaginalis所有雄蕊的花丝上 都有1–2个长度不等的刺, 大刺通常位于传粉雄蕊花丝上, 雄蕊发生弯曲前这些刺不等 长, 可作为左右不对称性发生的早期标志; 而M. australasica不具传粉雄蕊, 花丝上也没 有刺。因此, 比较该属种间的花发育也许能揭示不对称性在发生时间上的差异。但无论 是单型镜像花柱还是二型镜像花柱植物, 花型间的左右不对称性都在花发育的晚期发生 分化(Tucker, 1999; Jesson et al., 2003b)。 1.3 镜像花的花部特征 镜像花柱植物有着多样化的花部特征, 主要表现在花对称性、花瓣联合程度、雄蕊 群特征、雄蕊群与花柱间的关系及花柱特征等方面。 从花对称性看, 单型镜像花柱植物镜像花的花瓣表现出辐射对称(如D. corymbosa和 H. limosa, 图3: A, C)、轻微两侧对称(如黄花刺茄, 图3: E)及明显两侧对称(如田葱和C. lutea, 图3: F, G) 3种式样; 二型镜像花柱植物镜像花的花瓣仅表现出辐射对称(如M. australasica, 图3: B)和轻微两侧对称(如W. paniculata, 图3: D) 2种式样(Jesson & Barrett, 2003)。 从花瓣联合程度看, 单型镜像花柱植物镜像花的花瓣表现出离生(如D. corymbosa和 C. lutea)、基部合生(如H. limosa、H. rotundifolia和M. australasica)、基部与小苞片融合(如 田葱)及基部与花萼融合(如黄花刺茄) 4种式样, 而二型镜像花柱植物镜像花的花瓣仅表 现出基部合生(如H. multiflora和W. paniculata)( Jesson et al., 2003b)。 从雄蕊群特征看, 不同类群镜像花柱植物的雄蕊在数目、形态与着生位置及偏转方 向上均存在差异(附录1; 图3)。有些单型镜像花柱植物花间或花内雄蕊间花粉特征存在差 异, 如复总望江南花中3组可育雄蕊每雄蕊内的花粉数具明显差异, 2枚最大可育雄蕊的 花粉数是其他5枚可育雄蕊花粉数的3.7倍以上, 位于最下方中间的1枚可育雄蕊花粉数最 少, 最大可育雄蕊的花粉粒比其他可育雄蕊的稍小, 传粉花药和喂饲花药花粉败育率无 差异(Dulberger, 1981); C. lutea传粉花药中的花粉数多于每一枚喂饲花药的花粉数 (Dulberger & Ornduff, 1980)。黄花刺茄花内传粉花药的花粉数是喂饲花药平均花粉数的2 植 物 分 类 学 报 45 卷 906 图3 镜像花柱植物成熟花的结构(引自Jesson & Barrett, 2003)。A. Dilatris corymbosa (Haemodoraceae)。B. Monochoria australasica ( 雨久花科 ) 。 C. Heteranthera limosa ( 雨久花科 ) 。 D. Wachendorfia paniculata (Haemodoraceae)。E. 黄花刺茄 (茄科)。F. 田葱 (田葱科)。G. Cyanella lutea (异蕊草科)。 Fig. 3. Mature flower structure of enantiostylous plants (from Jesson & Barrett, 2003). A, Dilatris corymbosa (Haemodoraceae). B, Monochoria australasica (Pontederiaceae). C, Heteranthera limosa (Pontederiaceae). D, Wachendorfia paniculata (Haemodoraceae). E, Solanum rostratum (Solanaceae). F, Philydrum lanuginosum (Philydraceae). G, Cyanella lutea (Tecophilaeaceae). 倍以上, 但传粉花药和喂饲花药的花粉败育率无差异(Bowers, 1975; 高芳等, 2005)。二型 镜像花柱植物C. alba传粉花药中的花粉数多于每一枚喂饲花药的花粉数(Dulberger & Ornduff, 1980)。 从雄蕊群与花柱间的关系看, 雄蕊异长不是镜像花柱的相关特征, 不同类群镜像花 柱植物雄蕊群和花柱间的相关排列具有差异。如单型镜像花柱植物非洲紫罗兰的雄蕊大 小相同 , 雄蕊群和花柱着生位置无相关性 , 而在二型镜像花柱植物W. brachyandra Barker、W. paniculata、W. thyrsiflora L.和H. multiflora中, 雄蕊群和花柱着生位置在一定 程度上表现为相关异型花(Jesson et al., 2003b)。Wachendorfia Burm.中的雄蕊群与花柱着 生位置存在相关排列, 但花药的大小相同, 没有雄蕊异长现象; 而Heteranthera Ruiz & Pav.属的花柱与传粉雄蕊的着生位置相关性较弱, 但花内具明显的雄蕊异长现象。因此, 虽然花柱与雄蕊着生位置的相关排列是大多数镜像花柱植物, 尤其是二型镜像花柱植物 的一个重要特征, 但这并不足以很好地说明花柱多态现象(Graham & Barrett, 1995)。 从花柱特征看, 镜像花柱植物异型花间花柱的大小、颜色均相同, 但偏转方向相反, 同型花间花柱无差异。单型镜像花柱植物是在同一花序上同时具有左、右花柱花或在同 一植株上同时具有左、右花柱花序; 而二型镜像花柱植物是在同一居群内同时具有左、 右花柱植株(Knuth, 1906; Barrett et al., 2000)。 2 镜像花柱植物在被子植物中的分布及其遗传演化 2.1 镜像花柱植物在被子植物中的分布 从已有文献看, 镜像花柱植物已在被子植物的雨久花科等11个科的部分种类中进行 6 期 林玉, 谭敦炎: 被子植物镜像花柱及其进化意义 907 了报道(附录2)。但它们在被子植物中的分布没有明显的规律, 在双子叶和单子叶植物中 均有分布。其中单型镜像花柱在单子叶和双子叶植物的一些科中均存在, 而二型镜像花 柱仅在单子叶植物雨久花科等3个科的7个种中存在; 非雌雄互补单型镜像花柱存在于龙 胆科Gentianaceae、鸭跖草科Commelinaceae、苦苣苔科和雨久花科的部分种类中, 而雌 雄互补镜像花柱除了在龙胆科和鸭跖草科中无分布外, 在其余已报道的9个科中均有分 布。 2.2 镜像花柱植物的遗传特性与系统演化 Barrett等 (2000)认为 , 二型镜像花柱与异长花柱(heterostyly)和柱高二态(stigma- height dimorphism)现象一样, 可能也是由孟德尔遗传定律控制的。在受遗传控制并进行 异型交配(disassortative mating)的多型花柱自然居群中, 不同花柱类型的植株数目比为1: 1 (Barrett, 1992; 张大勇, 2004)。如在以异交为主的二型镜像花柱植物W. paniculata自然居 群中, 左、右花柱植株的数目相当, 说明其镜像花柱是受遗传控制的(Jesson & Barrett, 2002b); 而对二型镜像花柱植物H. multiflora亲代与子代花型的比例研究表明, 其花柱的 左、右偏向受单位点控制: 控制右花柱的等位基因R位于控制左花柱的基因r的上位, 进 一步证明了二型镜像花柱是由孟德尔遗传定律控制的(Jesson & Barrett, 2002a, b)。 目前, 对具镜像花柱植物的系统演化研究主要集中在同时有单型和二型镜像花柱发 生的Haemodoraceae科、雨久花科的Heteranthera以及异蕊草科Tecophilaeaceae的Cyanella L.等少数类群中。如对Haemodoraceae科的系统发育研究表明, 具二型镜像花柱的类群可 能是由具单型镜像花柱的类群进化而来的(Simpson, 1990); 而在雨久花科和茄科植物中, 具单型镜像花柱的类群可能是由具直立花柱的类群进化而来的(Graham & Barrett, 1995; Olmstead & Palmer, 1997)。异蕊草科的C. lutea具单型镜像花柱, 而C. alba的二型镜像花 柱在不同环境中是不固定的(Dulberger & Ornduff, 1980), 据此, Barrett等(2000)认为C. alba的二型镜像花柱可能是由单型镜像花柱进化而来。从维持机制看, Barrett等(2000)及 Jesson和Barrett (2002a, b)认为直立花柱植物中的所有花都可相互接受和传输花粉, 自交 水平较高; 而单型镜像花柱植物中同型花间的花粉传输相对降低(降低的程度取决于植 株上左、右花柱花的比例), 自交水平大大降低, 所以得以选择保留。从进化路径看, 单 型镜像花柱先由仅具花柱偏转的突变株渗入直立花柱居群, 即花柱偏转的进化, 接着是 对花柱和雄蕊着生位置的选择, 即与促进异花花粉准确传输有关的雄蕊的进化; 而二型 镜像花柱先由花柱固定偏向一侧的突变株(即左或右花柱突变株)渗入单型镜像花柱居群, 接着是左、右花柱突变株同时渗入, 或通过对单型镜像花柱植株上左、右花柱花的比例 分别进行选择而产生二型镜像花柱; 花柱和雄蕊偏转方向相反的突变株不能渗入直立花 柱居群(Jesson et al., 2003a)。这些观点均说明单型镜像花柱可能是由直立花柱进化而来, 而二型镜像花柱可能是由单型镜像花柱进化而来。 从单型和二型镜像花柱植物在被子植物中的分布看, 二型镜像花柱植物的数量明显 较少。这是因为存在着2种维持单型镜像花柱的选择压力, 分别为: (1)具两种花型的单型 镜像花柱植株比二型镜像花柱植株将更能产生繁殖保障(reproductive assurance)效应、提 高雌性适合度, 或产生自动选择优势(automatic selection advantage)而提高雄性适合度。 (2)镜像花柱植物的遗传特点。如在温室中, 单型镜像花柱植物M. korsakowii、H. mexicana 植 物 分 类 学 报 45 卷 908 Watson和黄花刺茄的绝大多数植株都产生数量近相等的左、右花柱花, 说明它们的花柱 取向在数量上的可遗传变异极少, 而花柱方向可遗传变异的缺乏将极大地抑制对完全为 左或右花柱花的花型选择, 从而导致单型镜像花柱到二型镜像花柱的进化较少发生 (Barrett et al., 2000; 张大勇, 2004)。 3 镜像花的交配式样、传粉特性及其进化生物学意义 3.1 镜像花柱植物的交配式样和交配频率 具镜像花柱的植物均存在一定程度的自交亲和。如二型镜像花柱植物W. parviflora W. F. Barker和W. brachyandra均具较强的自交亲和能力, 植株既可自交也可异交(Jesson & Barrett, 2002c), 而W. thyrsiflora、W. paniculata和C. alba的自交亲和能力较弱, 主要进行 昆虫介导的异交授粉(Ornduff & Dulberger, 1978; Dulberger & Ornduff, 1980; Jesson & Barrett, 2002c), 且W. paniculata右花柱花间的自交亲和性强于左花柱花间的, 花型间的 亲和性强于花型内的(Ornduff & Dulberger, 1978)。单型镜像花柱植物C. fasciculata、黄花 刺茄、耳叶决明Cassia auriculata L.、复总望江南、M. korsakowii、M. vaginalis和淡褐蛛 毛苣苔Paraboea rufescens (Franch.) Burtt的自交亲和能力通常较弱, 主要进行昆虫介导的 异交授粉(Hardin et al., 1972; Bowers, 1975; Dulberger, 1981; Tang & Huang, 2005; Gao et al., 2006); 黄花刺茄和淡褐蛛毛苣苔同株异花的受精水平和异株异花受精水平还依赖于 植株上开花数目的多少和传粉者的飞行式样(Bowers, 1975; Gao et al., 2006)。这些结果说 明: 镜像花柱植物虽然具有促进异交的花部特征, 但均具有自交、异交和混合式交配等 多重式样, 且这些式样与镜像花柱的类型没有必然的联系, 不同镜像花柱植物的交配式 样各有其特点。 镜像花柱植物的交配频率也复杂多样。在人工授粉条件下, 二型镜像花柱植物W. paniculata的结实率在Vredehoek居群中表现为花型间大于花型内, 在Camps Bay居群中则 无显著差异; 在W. thyrsiflora中, 自花授粉、花型内和花型间各种授粉处理的结实率均无 显著差异(Jesson & Barrett, 2002c)。单型镜像花柱植物黄花刺茄自花授粉、花型内和花型 间各种授粉处理的结实率均无显著差异 , 但自然传粉结实率明显高于人工授粉的 (Bowers, 1975); 淡褐蛛毛苣苔的结实率表现为花型内授粉>花型间授粉>自然授粉(Gao et al., 2006)。从结籽量看, 二型镜像花柱植物W. paniculata、W. brachyandra和W. thyrsiflora 花型内和花型间授粉处理后每果实的结籽量均无显著差异(Jesson & Barrett, 2002c); 而 在已报道的单型镜像花柱植物中, 除淡褐蛛毛苣苔外, C. fasciculata、耳叶决明、复总望 江南和黄花刺茄均表现为植株自交亲和能力越强, 自交后每果实产生的种子数越多 (Bowers, 1975; Ornduff & Dulberger, 1978; Dulberger & Ornduff, 1980; Jesson & Barrett, 2002c; Gao et al., 2006), 这与Cruden和Lyon (1985)以及Lloyd (1987)的报道类似。Jesson和 Barrett (2002b)将黄花刺茄花中的花柱模拟成二型镜像花柱、单型镜像花柱和直立花柱, 对其交配频率的检测表明: 各种处理间的异交率表现为二型镜像花柱(异交率为0.9)>单 型镜像花柱(异交率为0.75)>直立花柱(异交率为0.35), 且在二型镜像花柱的处理中, 大部 分交配事件发生于花型间; 各种处理的同株异花受精水平表现为二型镜像花柱<单型镜 6 期 林玉, 谭敦炎: 被子植物镜像花柱及其进化意义 909 像花柱<直立花柱。综合上述结果可以看出, 植物在从直立花柱向二型镜像花柱的进化过 程中其异交率不断增加, 表明镜像花柱植物的镜像花是通过减少同株异花受精的花粉传 输来促进有效的异株间花粉传输, 但为什么镜像花柱植物在不同居群、甚至在自花授粉 及花型内和花型间各种授粉处理时的结实率和结籽量会表现出不同程度的差异？究竟有 哪些选择压力导致了这些差异的产生？这些差异在镜像花柱植物的进化中具有哪些意 义？这些问题都是镜像花柱植物交配系统研究中的核心问题, 也是镜像花研究中的一个 焦点和难点问题。 3.2 镜像花的传粉特点 从已有的报道看, 大多数镜像花柱植物的镜像花通常具有一些共有的相关特征, 表 现为: (1)花无花蜜, 喂饲雄蕊偏上, 传粉雄蕊偏下; (2)花药以孔裂方式开裂; (3)雄蕊偏转 导致喂饲花药的花粉沉积于传粉昆虫身体中部, 传粉花药的花粉沉积于昆虫身体侧面或 后面; (4)柱头微小; (5)柱头接触已沉积传粉花药花粉的区域等(Dulberger, 1981; Jesson et al , 2003b)。 大多数镜像花柱植物在传粉媒介、访花行为以及给予传粉媒介的酬物上具有相似性。 从传粉媒介看, 一些镜像花柱植物具有相同的传粉者, 如 Bombus spp.是黄花刺茄、C. fasciculata 和淡褐蛛毛苣苔的主要传粉者; Xylocopa spp.是黄花刺茄、复总望江南和耳叶 决明的主要传粉者; Anthophorids spp.是 C. fasciculata 和黄花刺茄的主要传粉者; Apis mellifera 是 W. thyrsiflora、W. brachyandra 和 W. paniculata 的主要传粉者(Harris & Kuchs, 1902; Bowers, 1975; Dulberger, 1981; Fenster, 1995; Jesson & Barrett, 2002c; Gao et al., 2006)。从访花行为看: 传粉者对花的访问是随机的, 但通常只访问当天新开放的花, 在 每朵花上的访问持续时间为 1–3 s; 传粉者采集花粉时, 将身体卷曲朝向喂饲雄蕊顶端, 并用大颚抓住喂饲雄蕊基部, 向传粉雄蕊尖端位置边振动翅膀边吸取喂饲雄蕊花药中的 花粉。此过程是伴随它们发出的较大嗡嗡声进行的。传粉者在将采集到的喂饲花药的花 粉释放到腹部的同时, 传粉花药接触到其翅膀下身体的一侧, 柱头则接触到相应的另一 侧(Bowers, 1975; Thorp & Estes, 1975; Lee & Bazzaz, 1982; Fenster, 1991; Dulberger, 1981; Gao et al., 2006)。从给予传粉媒介的酬物看, 大多数镜像花柱植物主要以花粉作为传粉媒 介的酬物, 只有二型镜像花柱植物 W. paniculata 以花蜜作为酬物(Ornduff, 1974; Ornduff & Dulberger, 1978)。 3.3 镜像花柱的进化生物学意义 3.3.1 保护功能型雄蕊和雌蕊 镜像花柱常常与异型雄蕊相联系(Dulberger, 1981; Jesson et al., 2003a)。很多镜像花柱植物的异型雄蕊不仅在形态、大小上不同, 花药(有时包括花 丝)的颜色往往也不同(Jesson & Barrett, 2003)。喂饲花药通常具有比较鲜艳的色彩, 且与 花冠(花被)的颜色形成鲜明对比, 易引起传粉者注意; 而传粉花药的颜色大多比较暗淡, 不易被访花昆虫发现(Müller, 1883; Nepi et al., 2003), 从而可保护用于繁殖的功能型花粉 不被昆虫吃掉(Renner, 1989)。从镜像花柱的形态看, 它可使昆虫接近喂饲雄蕊, 从而避 免昆虫振动损伤雌性器官; 雌蕊偏离花对称轴, 柱头接触传粉者身体的后部或侧面而不 是腹部, 使其更不可能受到损伤(Dulberger, 1981)。 3.3.2 产生繁殖保障效应 镜像花柱植物的自交亲和特性使植株在早春温度较低、生境 植 物 分 类 学 报 45 卷 910 条件较为恶劣或种群密度较低等因素导致传粉者作用受限制而致外来花粉量不足的情况 下, 可产生繁殖保障效应(Barrett, 2002b)。如二型镜像花柱植物W. brachyandra和W. parviflora均具较强的自交亲和能力, W. brachyandra还具延迟自交特性, 它们均可在传粉 者限制的情况下通过自交来提高结实率以保障繁殖成功(Jesson & Barrett, 2002c); 在美 国俄克拉荷马州, 自交亲和的黄花刺茄较大居群的异株异花受精较为频繁, 较小居群由 于受传粉者限制而同株异花受精的自交较为频繁, 以此产生繁殖保障效应来提高个体植 株的适合度(Bowers, 1975)。 3.3.3 促进有效的异花粉传输, 提高异交率和雄性适合度 在镜像花柱植物中, 镜像花 通常无花蜜、具异型雄蕊, 这些相关特征使其主要以花粉作为传粉媒介的报酬, 镜像花柱 通过使花柱偏离传粉者的访花路径来减小柱头和花药间的相互干扰、使花粉分布在传粉 者身体的不同侧面, 只有左、右花柱花间才能进行授粉, 避免同一花型间的交配, 促进异 型花间的异花粉传输, 有效地提高异交率((Jesson & Barrett, 2003; 张大勇, 2004)。如在具 单型镜像花柱的C. lutea和具二型镜像花柱的C. alba中, 花内只有1枚起传粉作用的雄蕊, 它的弯曲方向与花柱弯曲方向相反, 左花柱花的雄蕊弯向右侧, 右花柱花的雄蕊弯向左 侧(Dulberger & Ornduff, 1980; Dulberger, 1981); 单型镜像花柱植物黄花刺茄的1枚雄蕊长 于其他4枚, 顶端弯曲偏向一侧, 花柱与其近等长但弯向另一侧(Todd, 1882; Bowers, 1975; Hawkes et al., 1979), 柱头只能接收到昆虫身体相应一侧所携带的花粉。因此, 只有 访问过右花柱花的昆虫才可使左花柱花授粉, 反之亦然。Jesson和Barrett (2002a, b, 2005) 采用模拟花和花序的方法, 将黄花刺茄的花柱分别处理为二型镜像花柱、单型镜像花柱、 直立花柱、完全左花柱和完全右花柱5种情况, 并采用水平淀粉凝胶电泳方法对其交配式 样和雌性生育力进行了分析。结果表明, 镜像花柱显著提高了异交率, 且各处理间的异交 率表现为二型镜像花柱或完全左花柱或完全右花柱>单型镜像花柱>直立花柱, 二型镜像 花柱和完全左花柱或完全右花柱间的异交率无显著差异。二型镜像花柱比单型镜像花柱 异交率高但同株异花受精水平低, 单型镜像花柱比直立花柱异交率高但同株异花受精水 平低。这些结果说明与直立花柱相比, 二型镜像花柱和单型镜像花柱都是通过减少同株 异花受精的花粉传输来促进有效的异花粉传输。Gao等( 2006)对淡褐蛛毛苣苔的观察也 得到了相似的结论。由此可见, 镜像花柱植物的花柱多态现象是一种更趋向于促进花型 间异花粉传输、提高异交率和雄性适合度的花部特征(Todd, 1882; Bowers, 1975; Ornduff & Dulberger, 1978; Fenster, 1995; Jesson & Barrett, 2002b, 2003)。 二型镜像花柱植物的大部分异交事件发生在花型相反的植株间, 各处理间的雌性生 育力无显著差异; 但在花粉限制情况下, 二型镜像花柱和单型镜像花柱的雌性生育力显 著高于完全左花柱花或完全右花柱花的雌性生育力, 说明镜像花柱的进化是为了减小自 交强度、促进相反花型间的花粉传输、提高植株的雄性适合度(Jesson et al., 2003a; Jesson & Barrett, 2005)。另外, 一般较大的花展示对雄性功能尤其有利, 因为同时开放许多花的 花序可以吸引更多的昆虫访问, 输出更多的花粉(张大勇, 2004)。大多数镜像花柱植物具 有较大的花展示(Jesson & Barrett, 2002a), 再加上其具有特殊偏转的镜像花柱, 这些镜像 花特征更有利于用于异交的花粉输出, 从而明显地提高雄性适合度(Jesson et al., 2003a)。 6 期 林玉, 谭敦炎: 被子植物镜像花柱及其进化意义 911 4 展望 镜像花柱作为被子植物的一种花柱多态现象, 以其在研究繁育系统进化上的重要价 值受到了国内外越来越多的植物进化生物学家的关注(Jesson & Barrett, 2002a, b, 2003; 2005; Tang & Huang, 2005; Gao et al., 2006)。但从研究的范围和内容看, 上述研究还仅限 于对少数镜像花植物不同层次繁育特性的观察, 无法从广度和深度上全面揭示镜像花柱 在被子植物繁育系统进化中的意义。我们认为, 今后还应在扩大研究类群的基础上, 从以 下几个方面对该现象进行深入系统的研究: (1) 在自然条件及实验控制条件下, 对镜像花中镜像花柱与异型雄蕊的关系、异型雄 蕊的分工及其传粉特性进行深入研究, 以探讨它们与传粉者之间的协同进化关系以及在 提高植物雄性适合度方面的意义。 (2)在形态、等位酶及分子水平上, 进一步对镜像花柱植物的交配系统, 尤其是镜像 花型内和型间的交配频率等进行研究, 以揭示镜像花的花部特征在避免同一花型间的交 配、提高异交率等方面的进化意义。 (3)从进化发育生物学(Evo-Devo)角度, 对镜像花柱与异型雄蕊的发生、发育进行深 入研究, 探讨镜像花表型起源和进化的分子机制, 并由此揭示镜像花基因型与表型之间 的关系。 致谢 中国科学院植物研究所路安民研究员和罗毅波研究员及武汉大学生命科学学院黄 双全教授对本文提出了宝贵的修改意见, 美国Kentucky大学植物和土壤科学系Carol C. BASKIN教授和Jerry M. BASKIN教授对英文摘要和 表格 关于规范使用各类表格的通知入职表格免费下载关于主播时间做一个表格详细英语字母大小写表格下载简历表格模板下载 的英文对照进行了仔细修改,在 此表示衷心感谢！ 参 考 文 献 Bahadur B, Kumar P V, Reddy N P. 1979. Enantiostyly in Cassia L. (Caesalpinioideae) together with SEM studies of pollen and its possible significance. In reproduction in flowering plants. Abstracts of the International Symposium. New Zealand: Christchurch. Barrett S C H. 1992. Evolution and Function of Heterostyly. Berlin: Springer. Barrett S C H. 2002a. Sexual interference of the floral kind. Heredity 88: 154–159. Barrett S C H. 2002b. The evolution of plant sexual diversity. Nature Reviews Genetics 3: 274–284. Barrett S C